MORFOLOGÍA COMPARADA DEL HUESO UROHIAL DE PECES RECOLECTADOS EN LA LÍNEA COSTERA DE VERACRUZ, MÉXICO

INTRODUCCIÓN

Los peces son el grupo más antiguo y con mayor diversidad de especies dentro de los vertebrados (De la Cruz-Torres et al., 2016; Nelson et al., 2016), en muchos casos mostrando patrones morfológicos similares que, aunado a esta gran versatilidad de formas, conllevan a un problema en la determinación precisa de las especies, debido a que comúnmente existe traslape entre los caracteres externos utilizados tradicionalmente, como lo son espinas, radios y escamas, entre otros. Por ello, se buscan otro tipo de caracteres, principalmente internos, como los otolitos, vejigas y urohiales (Kusaka, 1974; Martínez et al., 2007), los cuales presentan una morfología única a nivel de especie o superior.

El urohial es un hueso impar, formado a partir de la osificación de un tendón no pareado del músculo estenoideo, se ubica en la región cefálica-ventral de la mayoría de los peces óseos (Fig. 1); su porción anterodorsal se encuentra unida al primer basibranquial, la anterior a los hipohiales ventrales y la posterior a la cintura pectoral a través de una fuerte musculatura. Esta estructura desempeña un papel importante en el mecanismo de cierre y apertura de la boca (Jawad et al., 2016; Kusaka, 1974), algunos autores lo consideran una sinapomorfía en peces óseos (Chollet-Villalpando et al., 2014a, 2014b).

Figura 1. Ubicación del urohial. Se muestra en Anisotremus virginicus (Linnaeus 1758).

La descripción del urohial, para diferentes grupos de peces, se remonta a la época de Cuvier en 1835, sin embargo, el trabajo más extenso fue realizado por Kusaka (1974), quien además de clasificarlos de acuerdo a la variación en su morfología, señaló que esta estructura tiene importancia taxonómica, ya que permite diferenciar entre familias, géneros y especies (Askari et al., 2020; González-Acosta et al., 2014; Jawad et al., 2016; Lagahikhaz et al., 2010; Salehi, et al., 2017; Sow et al., 2015; Teimori et al., 2018).

Se ha observado que el hueso urohial no se digiere con facilidad, por ello se ha utilizado en estudios tróficos de animales piscívoros, como mamíferos, aves e incluso otros peces (Iranmanesh et al., 2020); por otro lado, en estudios ecomorfológicos, se ha evidenciado una relación entre la forma del urohial y la forma de vida de los peces: organismos de nado activo presentan un urohial con forma de triángulo, un urohial alto en peces comprimidos o alargado en peces de cabeza esbelta (Chollet-Villalpando et al., 2014b; Delpiani et al., 2012; Teimori et al., 2018).

En general, tanto la descripción morfológica de los urohiales como su aplicación en el apoyo en la identificación de peces es poco utilizada en México, esto principalmente se debe a la falta de trabajos que permitan ahondar en la utilización de estas estructuras en la determinación de especies e incluso en su aplicación ligada a la ecomorfología de las especies distribuidas en aguas nacionales.

OBJETIVO

-Comparar la morfología del hueso urohial entre diferentes especies de peces, valorando su utilidad para la identificación.

MATERIALES Y MÉTODOS

Se recolectaron organismos en diferentes puntos de la costa del estado de Veracruz, México, utilizando un chinchorro playero de 800 m de longitud con abertura de malla de 2 pulgadas; los ejemplares fueron separados y etiquetados con sus respectivos datos de colecta para su almacenamiento y procesamiento en el laboratorio de zoología de la Facultad de Estudios Superiores Iztacala, donde se determinaron con las claves disponibles para el Golfo de México (Carpenter, 2002a, 2002b; De la Cruz-Torres et al., 2016; McEachran y Fechhelm, 2005a, 2005b).

La extracción de los urohiales se llevó a cabo mediante disección en la región cefálica-ventral de los ejemplares, separando las membranas branquiostegas hasta la altura del istmo y cortando los ligamentos anteriores que los unen con los basibranquiales (modificado de Bemis et al., 2004; Burns y Everly, 2000), una vez extraído, fueron colocados en agua oxigenada para facilitar la separación de los residuos de tejido y músculo.

Fueron tomadas fotografías de cada urohial utilizando la técnica de Bravo-Morán (2021), para lo cual se montaron en una cartulina negra, de modo que estuviese completamente horizontal, en vista lateral-izquierda, con el cóndilo hacia arriba; la iluminación consistió en 2 lámparas LED de luz blanca de 3 watts, dispuestas a ambos lados del objeto con una posición que varía dependiendo de éste, entre los 45° frontal y los 90°. El equipo fotográfico constó de una cámara APS-C (Canon EOS Rebel T6i), objetivo macro (Canon Lens EF 100 mm 1:2.8 L IS USM), trípode (Manfrotto Compact Action) y disparador de cable; la técnica fotográfica inicial fue la fotomacrografía, auxiliada por la de Z-Stack (con los programas de Adobe Lightroom y Photoshop), los parámetros utilizados para realizar las tomas constaron de un ISO 100, diafragma (f) 10 y una velocidad (v) de 1/25” (“ = segundos) al 1/60” (variable dependiendo del tamaño del urohial y su distancia al sensor de la cámara).

Se registró y analizó el urohial de 56 especies, pertenecientes a 40 géneros y 26 familias; adicionalmente, se verificó el estatus taxonómico de acuerdo a Fricke et al. (2021). Los huesos urohiales se describieron siguiendo la terminología de Kusaka (1974) y Chollet-Villalpando et al. (2014b), ver (Fig. 2). Fueron almacenados, catalogados dentro de la Colección de Urohiales de la Facultad de Estudios Superiores Iztacala (CUFESI) y depositados en el acervo que dará origen a la Colección nacional de urohiales de peces de los litorales de México, dispuesta en las instalaciones de la FESI, UNAM.

Figura 2. Caracteres morfológicos del urohial en vista lateral de Lutjanus campechanus (Poey 1860), basado en lo propuesto por Kusaka (1974). Bb) Unión al basibranquial; Bd) borde dorsal; Bp) borde posterior; Bpd) borde postero-dorsal; Br) banda radial; Bv) borde ventral; Co) cóndilo; Hh) unión al hipohial; Pd) Placa dorsal; Pl) placa lateral; Pv) placa ventral.

RESULTADOS

Del total de especies se realizó la descripción de únicamente 36 urohiales, en vista lateral, que de acuerdo a nuestro criterio comprenden la mayor diversidad morfológica entre los grupos observados.

Tabla I. Especies de peces recolectadas en línea costera del estado de Veracruz

Continuación de la tabla 1

* Sistemática de acuerdo a Nelson (2016)

Se puede observar urohiales bajos y elongados, donde se aprecia un cuello largo (Fig. 3A-C), con un cóndilo pequeño, pero con una marcada separación entre la unión al basibranquial y el hipohial; de igual manera, en varios de ellos se logra observar modificaciones laterales, a manera de alerones, en la parte distal del hueso (Fig. 3D-F); la forma del urohial, coincide con la forma corporal general de la mayoría de especies en cuestión (Ej: rémoras, pajaritos, lisas, barracudas y machetes, etc.), que al igual son especies elongadas.

Se pueden encontrar urohiales con forma triangular o de abanico, que se expande hacia la región posterior, donde el cóndilo puede ser corto y elevado, se distingue claramente la conexión al basibranquial e hipohial (Fig. 4A); en la mayoría se presenta una costilla oblicua que recorre longitudinalmente la estructura y termina en la parte dorsal a manera de punta (Fig. 4E-I); la región ventral está bordeada por una segunda costilla gruesa que termina en punta; el borde posterior es sumamente cóncavo; en la mayoría de los urohiales observados con esta configuración, es evidente la presencia de líneas de crecimiento (Fig. 4B-H), estos urohiales son típicos de plumas (Fig. 4A), meros (Fig. 4B-C) y huachinangos (Fig. 4E-I) examinados.

Figura 3. Urohiales bajos y elongados. A) Hemiramphus brasiliensis; B) Elops saurus; C) Centropomus undecimalis; D) Echeneis naucrates; E) Mulloidichthys martinicus; F) Trichiurus lepturus; G) Scomberomorus brasiliensis; H) Mugil curema;I) Hyporhamphus unifasciatus. Líneas punteadas señalan el cuello del urohial. Escala: 5 mm.

Figura 4. Urohiales con la parte terminal lunada. A) Archosargus probatocephalus; B) Epinephelus adscensionis; C) Cephalopholis cruentata; D) Gobiomorus dormitor; E) Lutjanus campechanus; F) L. griseus; G) L. synagris; H) Ocyurus chrysurus; I) Rhomboplites aurorubens. Escala: 5 mm.

Se presentan urohiales en forma de ala de insecto, algunos con cuellos cortos (Fig. 5A-E), sin cuello (Fig. 5F) y largos (Fig. 5G-I), con un cóndilo pequeño y poca separación entre el basibranquial e hipohial; el borde dorsal es de horizontal, hasta oblicuo ascendente, con forma redondeada en el extremo posterior (Fig. 5C-E ); el borde ventral puede ser casi horizontal hasta ligera (Fig. 5G, H) o fuertemente cóncavo (Fig. 5C-E), urohiales típicos de mojarras plateadas (Fig. 5B-E), chabelas (Fig. 5F), jureles (Fig. 5G, H) examinados.

Figura 5. Urohiales con la parte terminal redondeada. A) Priacanthus arenatus; B) Diapterus auratus; C) Gerres cinereus; D) Eugerres plumieri; E) Eucinostomus melanopterus; F) Chaetodipterus faber; G) Oligoplites saurus; H) Opisthonema libertate; I) Bairdiella ronchus. Líneas punteadas señalan el cuello del urohial. Escala: 5 mm.

En la figura 6 se presenta una gran heterogeneidad de formas, donde el cóndilo es corto y elevado, distinguiéndose claramente la unión al basibranquial e hipohial; se aprecia una proyección en la parte dorsal del cóndilo, a manera de colmillo, distintiva en esciénidos (Fig. 6C, D, F, I); el borde dorsal puede ser completamente horizontal (Fig. 6E) o presentar una inclinación oblicua ascendente (Fig. 6 B, C, F), generalmente terminada en punta; el borde ventral puede ser de horizontal (Fig. 6A-C) a ligera o fuertemente cóncavo (Fig. 6H); con una o dos costillas (Fig. 6D, E, con una costilla: C, F, I con dos costillas), por ejemplo: roncadores (Fig. 6A, B), corvinas (Fig. 6C-F), cirujanos (Fig. 6G), etc.

Figura 6. Urohiales con heterogeneidad de formas. A) Conodon nobilis; B) Haemulon macrostoma; C) Menticirrhus americanus; D) Cynoscion nebulosus; E) Cynoscion jamaicensis; F) Micropogonias furnieri; G) Acanthurus bahianus; H) Calamus leucosteus; I) Umbrina coroides. Escala: 5 mm.

DISCUSIÓN

Si bien, las diferencias en la forma del urohial pueden ser una herramienta que permite la determinación de especies y relaciones filogenéticas (Arratia y Schultze, 1990; Askari et al., 2020; Jawad et al., 2016; Kusaka, 1974; Lagahikhaz et al., 2010; Salehi et al., 2017; Sow et al., 2015; Teimori et al., 2018; Yazdani y Prakash, 1990), en este estudio se comprueba que la forma del urohial, en la mayoría de la especies analizadas, está estrechamente relacionada con la forma corporal del pez y tiene diferente morfología dependiendo de las características del mismo, al igual como lo mencionan otros autores (Delpiani et al., 2012; Iranmanesh et al., 2020; Teimori et al., 2018).

El urohial de los peces de las familias Sparidae y Ephipidae son altos y cortos, lo que coincide con su morfología corporal, los cuales son comprimidos, altos y no elongados a diferencia de los peces alargados, quienes presentaron urohiales bajos y largos. A pesar de que estas características no están sujetas forzosamente a una relación filogenética o alimentaria, esto puede explicarse por las similitudes morfológicas compartidas (Jawad et al., 2016; Kusaka, 1974).

En algunas familias se encontraron semejanzas morfológicas entre los urohiales de las distintas especies, por ejemplo, en Lutjanidae, todos los ejemplares analizados presentaron urohiales grandes, que de acuerdo con Jawad et al. (2016) corresponden a especies de nado activo. En la mayoría de Sciaénidos es característico el desarrollo de una proyección ascendente en la región anterior, la cual fungió como un carácter de utilidad para diferenciarlos del resto de las familias.

También se encontraron diferencia a nivel de género en los urohiales de algunas familias como Haemulidae, en donde en el género Conodon se diferencia por presentar un urohial más bajo y largo que en Anisotremus, en el cual es alto y corto, lo que coincide con la morfología del pez.

Un hecho notable al considerar las relaciones antes señaladas, permite demostrar que en las familias de peces con morfologías heterogenias, el urohial es considerablemente variante, dado que entre los distintos géneros existe una variedad de formas de vida, tipos alimentarios, cantidad de músculos unida a esta estructura, morfología craneal, formas del cuerpo, longitud de las mandíbulas y tipo de dientes, lo cual contrasta con lo mencionado por diversos autores (Iranmanesh et al., 2020; Jawad et al., 2016) principalmente en estudios de tipo alimentario en góbidos, en los cuales se observó un patrón similar.

Estas características demuestran la utilidad de esta estructura para identificar a las especies o niveles supra específicos, a partir de la visualización de algunos aspectos de esta estructura, dejando un antecedente más en las bondades de esta estructura.

CONCLUSIÓN

La forma del urohial de las 56 especies incluidas en este estudio es tan característica entre los diferentes grupos de teleósteos de las costas de Veracruz, México, que confirman la validez de usar este hueso en la identificación de taxones. En las especies revisadas la forma corporal del pez corresponde a la forma del urohial. La creación de la colección científica (CUFESI) proporcionara referencias para diversos estudios.

AGRADECIMIENTOS

Se agradece a Tomás Corro Ferreira, técnico pesquero del CETMAR-Veracruz, por su apoyo en la colecta de ejemplares. A la bióloga Ivoone Martínez Solares de la FES-Iztacala, por su apoyo en el procesamiento de material biológico.

REFERENCIAS