PRIMER REGISTRO DE CINCO EXTERNAS DE LOXOTHYLACUS TEXANUS EN CALLINECTES RATHBUNAE EN UNA LAGUNA COSTERA DEL GOLFO DE MÉXICO

El género Callinectes Stimpson, 1860 cuenta actualmente con 15 especies descritas (WoRMS, 2020). Son abundantes en lagunas costeras, estuarios y otros ambientes marinos someros asociados a esos sistemas y se encuentran en una amplia variedad de hábitats a lo largo de su ciclo de vida (Yáñez-Arancibia y Day, 1988). Las especies de este género están distribuidas a lo largo del Atlántico neotropical, oeste del Pacífico tropical y la costa oeste de África (Williams, 1974; López-Martínez et al., 2014). Callinectes es un género de aguas cálidas y no se encuentra en aguas con temperatura inferior a 20 °C (Norse, 1977; Guillory et al., 2001). Los patrones de distribución parecen estar condicionados por factores como la salinidad, sobre todo en el Caribe, dentro y entre islas (Norse, 1972, 1977, 1978; Gómez et al., 2009). En el caso de México, la “jaiba prieta” Callinectes rathbunae y la “jaiba gringa” o “cangrejo azul” Callinectes sapidus son las principales especies que soportan la pesquería comercial de cangrejos en México (Chávez y Fernández, 1976; Álvarez y Calderón, 1996).

Se ha estimado que más del 90 % de la captura total consumida en el país proviene de las lagunas costeras de los estados de Veracruz y Tamaulipas (Chávez y Fernández, 1976; Cházaro-Olvera et al., 2000). Un aspecto importante en la historia de vida de las jaibas es el parasitismo causado por Rhizocephala, este es uno de los factores bióticos que afectan a las poblaciones en el golfo de México, debido a su alta prevalencia y periodicidad (Wardle y Tirpak, 1991; Lorán et al., 1993).

Rhizocephala es un superorden de balanos parásitos altamente especializados, restringidos a hospederos crustáceos, entre los que se encuentran decápodos, cumáceos, isópodos, estomatópodos y balanos (Høeg, 1995; Høeg y Lützen, 1995; Walker, 2001).

Entre los efectos causados por estos parásitos a sus hospederos, se encuentran los siguientes: castración parasítica, feminización de los machos, hiperfeminización en hembras, inhibición del proceso de muda, parálisis de los apéndices natatorios (en el caso de Callinectes), y cambios de comportamiento (Reinhard, 1950, 1956; O’Brien yVan Wyk, 1985; Høeg, 1995; Høeg y Lützen, 1995; Álvarez y Calderón, 1996; Vázquez-López et al., 2006; Vázquez-López y Álvarez, 2008; Vázquez-López, 2010).

Rhizocephala tiene un complicado ciclo de vida con una etapa endoparasítica y otra ectoparasítica, la primera es conocida como “interna”, vive dentro del hospedero, y al desarrollarse produce un intrincado sistema de raíces que sirve para absorber nutrientes del hemocele del hospedero (Høeg y Lützen, 1995). La fase ectoparasítica es conocida como “externa”, que en la mayoría de las especies está situada en el pleon del hospedero, está revestida con una cutícula flexible. Consiste en un manto, una cavidad del manto que aloja la masa de huevos del parásito, y la masa visceral que contiene el ovario (Høeg, 1995; Walker, 2001; Noever et al., 2016).

En la mayoría de las especies de rizocéfalos la regla es la ocurrencia de un solo parásito por hospedero, pero en una muestra suficientemente representativa aparecerán infecciones dobles y tal vez triples infecciones; el otro extremo de la escala está representada por unas pocas especies con un constante gran número de externas (Høeg, 1995).

El objetivo del presente estudio fue proporcionar información reciente sobre el número de externas presentes por hospedero en cangrejos de la especie C. rathbunae. El Sistema Lagunar de Alvarado se localiza en la región sureste del estado de Veracruz, México. Está formado de norte a sur por las lagunas Camaronera, Buen País, Alvarado, y Tlalixcoyan y está separado del golfo de México por una barra arenosa. Se localiza en las coordenadas geográficas 18º44’00” y 18°52’5” N, y 95º44’00” y 95º57’00” W (Flores-Coto y Méndez, 1982; Raz-Guzmán et al., 1992; Franco-López, 2017), (Fig. 1).

Se capturaron tres cangrejos del género Callinectes parasitados con el rizocéfalo L. texanus. Estos fueron obtenidos de una captura comercial realizada el primero de marzo de 2019. Los organismos fueron capturados con trampas artesanales conocidas localmente como ‘aro jaibero’. En estas artes de pesca se utilizan comúnmente pescado o pequeños racimos de ostras maceradas como carnada. Los especímenes (dos machos y una hembra) correspondieron a la especie C. rathbunae. Uno de los machos exhibió dos externas vírgenes, la hembra exhibió cinco externas vírgenes (Fig. 2a), y el otro macho exhibió cinco externas maduras (Fig. 2b). Se sabe que las externas vírgenes no han sido fecundadas, por lo que no producen huevos o larvas y son de tamaño pequeño, de color blanquecino mientras que las externas maduras los producen periódicamente y son relativamente de mayor tamaño presentando una coloración amarilla (Wardle y Tirpak, 1991; Høeg, 1995; Høeg y Lützen, 1995; Vázquez-López et al., 2006). Cabe destacar que los individuos parasitados no son colectados comercialmente debido a que no alcanzan la talla de captura, que en el caso de C. rathbunae va de 88 a 118 mm en la laguna de Alvarado (Lorán et al., 1993), por lo que son devueltos a la laguna.

Se ha observado que L. texanus habita principalmente en el golfo de México; impactando a las poblaciones de cangrejos del género Callinectes en las lagunas costeras que se encuentran a lo largo del golfo, hasta el momento se han realizado estudios en las partes oriental y norte (Daugherty, 1952; Park, 1969; Adkins, 1972; Wardle y Tirpak, 1991; Hochberg et al., 1992) correspondientes a Estados Unidos. En el caso de México, Lázaro-Chávez et al. (1996) registraron la presencia del parásito en la laguna de Tamihaua, en el estado de Veracruz; Álvarez y Calderón (1996) reportaron la presencia de L. texanus parasitando a C. rathbunae en las lagunas de Casitas, Mandinga y Sontecomapan, en Veracruz, laguna Machona en el estado de Tabasco y lagunas de Atasta y Términos en el estado de Campeche. Álvarez et al. (1999) reportaron la presencia de L. texanus parasitando a C. rathbunae y C. sapidus en la laguna de Alvarado, Veracruz. Se ha estimado que la prevalencia de hospederos infectados varia a lo largo del año, de 3.0 % en julio a 51.5 % en octubre en C. sapidus (Lázaro-Chávez et al., 1996), y de 1.64 % en febrero a 59.69 % en mayo en la especie C. rathbunae (Lorán et al., 1993; Álvarez et al., 1999). Se sabe que el número de externas presentes por hospedero en ambas especies va de una a cuatro (Reinhard, 1950; Wardle y Tirpak, 1991; Lorán et al., 1993; Álvarez y Calderón, 1996; Lázaro-Chávez et al., 1996; Álvarez et al., 1999; Vázquez-López et al., 2006; Vázquez-López y Álvarez, 2007; Vázquez-López et al., 2009).

Recientemente, Vázquez-López et al. (2020) también han mencionado que el número de externas presentes en C. rathbunae es de una a cuatro. Estos autores argumentan que existe una relación directa entre el grado de desarrollo de la externa y el comportamiento del hospedero. Observaron que los cangrejos que exhiben externas vírgenes son más agresivos que los hospederos que presentan externas maduras. En la literatura solo se ha encontrado el estudio realizado por Pearse (1952) en donde se hace referencia de cinco externas en especímenes de la especie C. sapidus, sin dar más detalles, por lo que el presente reporte es el primero en donde se presenta evidencia de cinco externas del balano rizocéfalo L. texanus en su hospedero C. rathbunae. La importancia de esta observación radica en el hecho de que se sabe que la presencia de este parásito representa una gran carga metabólica para su hospedero.

En concordancia con lo anterior, Robles et al. (2002), argumentan que cuando C. rahbunae es parasitada por L. texanus, la respuesta ormorregulatoria de esos cangrejos puede ser afectada debido a la talla y posición del parásito. Los mismos autores mencionan que la morfología de L. texanus carece aparentemente de estructuras que intervengan en la osmorregulación; L. texanus puede reducir la capacidad de C. rathbunae para ajustarse a entornos fluctuantes, provocando que el hospedero incremente su gasto energético, el cuál puede medirse a través de la tasa de consumo de oxígeno.

Autores como Vivarès y Cuq (1981), Haye y Ojeda (1998) y Zetlmeisl et al. (2011), mencionan que varios estudios en crustáceos han confirmado que la presencia de parásitos suele aumentar la tasa metabólica general o disminuir el crecimiento de los hospederos.

Al respecto, Vázquez-López et al. (2006, 2020) y Vázquez-López (2010), observaron que organismos de la especie C. rathbunae que exhibieron externas inmaduras de L. texanus mostraron un comportamiento más agresivo que los hospederos que exhibieron externas maduras; también observaron que los cangrejos con cuatro externas maduras son más sensibles a cambios de salinidad y temperatura, mientras que los hospederos con una externa virgen presentan un comportamiento similar a los cangrejos sanos de la misma especie respecto a cambios en estos parámetros. Los mismos autores han observado que en los muestreos es más común capturar cangrejos con una externa madura que hospederos con cuatro externas maduras. Robles et al. (2002), mencionan que los cangrejos con parásitos maduros presentaron tasas de consumo de oxígeno significativamente más altas que los cangrejos sanos de la misma especie, que la energía extra gastada podría utilizarse para el mantenimiento de la externa del parásito, ya que es una masa adicional que depende del hospedero para alimentación y el cuidado de la externa. Los mismos autores afirman que la energía adicional gastada puede ser utilizada en la regulación osmótica, ya que estos parásitos pueden estar operando como un canal abierto que conecta el exterior con los tejidos y órganos internos del hospedero. Esto puede explicar por qué es más común capturar cangrejos con una o dos externas maduras que organismos con tres y cuatro externas maduras y menos probable capturar cangrejos con cinco externas maduras.

En conclusión, la prevalencia de cangrejos exhibiendo cinco externas es muy baja debido a que los hospederos infectados con cinco parásitos son los más sensibles a los cambios diarios de la temperatura y salinidad puesto que la presencia de estos parásitos representa una carga metabólica extra, la que se incrementa con el desarrollo de los mismos. Este es el primer reporte donde se muestra evidencia de cinco externas en hospederos de la especie C. rathbunae.

Figura 1. Sitios de captura en el Sistema Lagunar de Alvarado, Veracruz, México.

Figura 2. Especímenes de C. rathbune parasitados por L. texanus. a) hembra exhibiendo cinco externas vírgenes, barra de escala 5 mm; b) macho exhibiendo cinco externas maduras, barra de escala 5 mm.

AGRADECIMIENTOS

El autor agradece la valiosa ayuda de la doctora Olga M. Korn de la Academia Rusa de Ciencias, del doctor Jack O’Brien de la Universidad del Sur de Alabama y del doctor Sergio Cházaro-Olvera de la Facultad de Estudios Superiores Iztacala, UNAM por sus valiosos comentarios.

Literatura Citada