El erizo verdiblanco (Lytechinus variegatus), es una especie común del Atlántico occidental y el Mar Caribe, que se encuentra distribuido desde Carolina del Norte hasta la costa de Brasil (Buitrago y Lodeiros Seijo, 2005). En su etapa larvaria, forman parte del zooplancton y son consumidas por varias especies de peces (Randall, 1967). En la fase adulta, los depredadores de este erizo incluyen varias especies de peces, aves y moluscos (Moore et al., 1963; Randall, 1967; Hendler, 1977; Engstrom,1982).
Los erizos de mar constituyen un recurso esencial en la pesca en varios países del mundo, siendo uno de los productos pesqueros de mejor precio con alta demanda (Buitrago y Lodeiros Seijo, 2005). Su gran demanda los ha puesto en riesgo debido a un posible agotamiento de los bancos naturales, como sucedió en Chile, Estados Unidos, Japón, Francia y Australia (Astudillo et al., 2005). Producto de la disminución de sus densidades, varios países han optado por la fertilización y desarrollo larvario in vitro, para diversificar el desarrollo de la acuicultura y mantener la sostenibilidad (Pozo, 2012).
Una característica particular de los erizos de mar es la presencia en su intestino de ciliados comensales que se consideran inofensivos para el animal. En L. variegatus se reportan los ciliados: Anophrys aglycus, Anophrys elongata, Biggaria bermudensis, Cyclidum rhabdotectum, Paraphilaster echini y Metanophrys sp. (Jones y Rogers, 1968; Grolière et al., 1978). Aunque se reportan como comensales, la mayoría de estas especies causan lesiones en la superficie y daños en los órganos internos en otros animales, siendo un ejemplo de esto los peces (Piazzon et al., 2014). En el caso particular de Metanophrys sp., se reporta la relación parasitaria con Macrobrachium rosenbergii, causando mortalidad a gran escala en las larvas (Sahoo et al., 2018). En esta contribución, el estado comensal entre Metanophrys sp. y L. variegatus es refutado debido al comportamiento agresivo del ciliado contra las larvas del equinoideo.
Los individuos adultos de L. variegatus fueron colectados en Boca Chica, República Dominicana, en las coordenadas 19Q 435464.00 E, 2039689.00 N. Siguiendo la metodología propuesta por Catoira-Gómez (2012), los individuos fueron colocados en supinación, en la parte superior de botellas destinadas para la extracción de gametos, las cuales contaban con 1 L de agua de mar esterilizada. Se aplicó una inyección de 5 ml de KCl al celoma, a través del borde de la linterna de Aristóteles. Debido a que no hay un marcado dimorfismo sexual en la especie, se tomó una pequeña muestra de los gametos expulsados para identificarlos bajo el microscopio. Se tomaron muestras de un total de 32 individuos para completar 30 botellas con ambos tipos de gametos. Estos fueron luego alimentados con las microalgas Nannochloropsis sp., Chlorella sp. y Spirulina sp. Finalmente, se realizó una disección a cuatro individuos adultos para observar la presencia de ciliados en el sistema digestivo.
Después de una hora pasada la fertilización, se observó la presencia de ciliados en algunas botellas. Al transcurrir 72 horas, 24 de las 30 botellas tenían individuos de Metanophrys sp. con una proporción de aproximadamente 25 individuos por larva, observándose la depredación de los ciliados a las larvas de L. variegatus. En la última muestra tomada al cuarto día, no había larvas en las botellas, y el volumen de ciliados disminuyó, solo encontrándose alrededor de materia orgánica muerta. En disecciones realizadas a especímenes adultos, se encontraron los mismos ciliados que depredaron a las larvas. Diferentes autores han planteado la relación interespecífica de comensalismo entre Metanophrys sp. y L. variegatus (Jones y Rogers, 1968; Grolière et al., 1978), detectando en nuestro estudio un comportamiento depredador de Metanophrys sp. en larvas del erizo L. variegatus.
El uso de KCl para obtener los gametos, provoca que el cuerpo de L. variegatus expulse al exterior los desechos orgánicos donde están presente los ciliados. Debido a la rápida reproducción por mitosis de la mayoría de los ciliados (Lynn, 2008), estos proliferan rápidamente atacando a las larvas. Un punto a tener en cuenta es que estos ciliados en ambientes controlados no tienen depredadores ya que el agua utilizada fue esterilizada. Existen casos conocidos en los que la reproducción in vitro de erizos de mar ha sido exitosa, mas hay que tomar en cuenta que según Grolière et al. (1978) existen variaciones taxonómicas y de abundancia en la fauna ciliada según la localidad, la cual está influenciada por la dieta del huésped y la diversidad de ciliados en vida libre.
Debido al comportamiento depredador de Metanophrys sp. contra las larvas de L. variegatus, no deben considerarse comensales. La etapa larvaria de los erizos de mar es determinante en la sostenibilidad de la especie, debido al alto grado de depredación que experimentan en esta fase, lo que hace de estos ciliados una amenaza para el desarrollo de L. variegatus en ambientes controlados para la acuicultura.
AGRADECIMIENTOS
Gracias a Juana Calderon por el financiamiento del proyecto, la Fundación Verde Profundo, especialmente a Tasha Gough por brindar soporte logístico y poner a disposición sus instalaciones. Una mención especial a Thi Kim Hue Nguyen, Ph.D por su ayuda en la identificación del ciliado. Además, a Nepsis García, Bolivar Segura, Ángel y Darlin, por el apoyo técnico. Gracias a los revisores anónimos del manuscrito.
LITERATURA CITADA
Astudillo, D., J. Rosas, A. Velázquez, T. Cabrera y C. Maneiro. 2005. Crecimiento y supervivencia de larvas de Echinometra lucunter (Echinoidea: Echinometridae) alimentadas con las microalgas Chaetoceros gracilis e Isochrysis galbana. Revista de Biología Tropical, 53 (3): 377–344.
Buitrago, E. y C. Lodeiros Seijo. 2005. Producción de larvas y postlarvas del erizo verdiblanco del Caribe Lytechinus variegatus (Echinodermata: Echinoidea) en condiciones de cultivo. Revista de Biología Tropical, 53: 319–328.
Catoira-Gómez, J. 2014. Optimización del cultivo y manejo del erizo de mar. Observatorio Español de Acuicultura. Recuperado de: http://www.observatorio-acuicultura.es/ informacion-de-interes/proyectos-de-id-destacados/optimizacion-del-cultivo-y-manejodel-erizo-de-mar.
Engstrom, N. A. 1982. Immigration as a factor in maintaining populations of the sea urchin Lytechinus variegatus (Echinodermata: Echinoidea) in seagrass beds on the southwest coast of Puerto Rico. Studies on Neotropical Fauna and Environment, 17: 51–60.
Grolière, C., P. de Puytorac y J. Grain. 1978. Ciliés endocommensaux de l’Oursin Lytechinus variegatus des cotes de Ciudad del Carmen (Mexique). Journal of Protozool, 25: 554.
Hendler, G. 1977. The differential effects of seasonal stress and predation on the stability of reef-flat echinoid populations, pp. 217–223. In Proceedings, Third International Coral Reef Symposium. University of Miami, Miami, Florida.
Jones, I. y T. E. Rogers. 1968. Studies on the Endocommensal Ciliate Fauna of Caribbean Sea Urchins. The Biological Bulletin, 135: 514–519.
Lynn, D. H. 2008. The ciliated protozoa: characterization, classification, and guide to the literature. Springer, New York, 605 pp. ISBN 978-94-017-7692-9.
Moore, H. B., T. Jutare, J. Bauer y J. Jones. 1963. The biology of Lytechinus variegatus.
Bulletin of Marine Science, 13: 23–53.
Piazzon, M. C., J. Leiro y J. Lamas. 2014. Reprint of “Fish immunity to scuticociliate parasites” Developmental & Comparative Immunology, 43: 280–289.
Pozo, F. 2012. Caracterización de la fecundación in vitro y desarrollo larval de Echinometria vanbruti. Bioma, 1: 9–11.
Randall, J. E. 1967. Food habits of reef fishes of the West Indies. Studies in Tropical Oceanography, 5: 665–847.
Sahoo, P. K., S. Pattanayak, A. Paul, M. K. Sahoo, P. Rajesh Kumar, D. Panda y B. R. Pillai. 2018. First record of Metanophrys sinensis (Protozoa: Ciliophora: Scuticociliatida) from India causing large scale mortality in a new host Macrobrachium rosenbergii larvae. Journal of Fish Diseases, 41: 1303–1307.
[Recibido: 08 de marzo, 2019. Aceptado para publicación: 25 de abril, 2019]